Symbiotic nutrient cycling enables the long-term survival of Aiptasia in the absence of heterotrophic food sources

Phototrophic Cnidaria are mixotrophic organisms that can complement their heterotrophic diet with nutrients assimilated by their algal endosymbionts. Metabolic models suggest that the translocation of photosynthates and their derivatives from the algae may be sufficient to cover the metabolic energy demands of the host. However, the importance of heterotrophy to the nutritional budget of these holobionts remains unclear. Here, we report on the long-term survival of the photosymbiotic anemone Aiptasia in the absence of heterotrophic food sources. Following one year of heterotrophic starvation, these anemones remained fully viable but showed an 85 % reduction in biomass compared to their regularly fed counterparts. This shrinking was accompanied by a reduction in host protein content and algal density, indicative of severe nitrogen limitation. Nonetheless, isotopic labeling experiments combined with NanoSIMS imaging revealed that the contribution of algal-derived nutrients to the host metabolism remained unaffected due to an increase in algal photosynthesis and more efficient carbon translocation. Taken together, our results suggest that, on a one-year timescale, heterotrophic feeding is not essential to fulfilling the energy requirements of the holobiont. But, while symbiotic nutrient cycling effectively retains carbon in the holobiont over long time scales, our data suggest that heterotrophic feeding is a critical source of nitrogen required for holobiont growth under oligotrophic conditions.

Aiptasia | heterotrophy | NanoSIMS | nitrogen limitation | photosymbiosis | Symbiodiniaceae

This is an automatically generated version. The authors and PCI decline all responsibility concerning its content

يتيح تدوير المغذيات التكافلية بقاء Aiptasia على المدى الطويل في غياب مصادر الغذاء غير المتجانسة

اللاسعات الضوئية هي كائنات حية مختلطة التغذية يمكن أن تكمل نظامها الغذائي غيري التغذية بالعناصر الغذائية التي يستوعبها تعايشها الداخلي الطحلبي. تشير النماذج الأيضية إلى أن نقل التركيب الضوئي ومشتقاته من الطحالب قد يكون كافيًا لتغطية متطلبات الطاقة الأيضية للمضيف. ومع ذلك، فإن أهمية التغاير بالنسبة للميزانية الغذائية لهذه الهولوبيونت لا تزال غير واضحة. هنا، نورد تقريرًا عن بقاء شقائق النعمان الضوئية Aiptasia على المدى الطويل في غياب مصادر الغذاء غير المتجانسة. بعد عام واحد من المجاعة غير المتجانسة، ظلت شقائق النعمان هذه قابلة للحياة تمامًا ولكنها أظهرت انخفاضًا بنسبة 85٪ في الكتلة الحيوية مقارنة بنظيراتها التي يتم تغذيتها بانتظام. وكان هذا الانكماش مصحوبًا بانخفاض في محتوى البروتين المضيف وكثافة الطحالب، مما يدل على وجود قيود شديدة على النيتروجين. ومع ذلك، كشفت تجارب وضع العلامات النظائرية جنبًا إلى جنب مع تصوير NanoSIMS أن مساهمة العناصر الغذائية المشتقة من الطحالب في عملية التمثيل الغذائي للمضيف ظلت غير متأثرة بسبب زيادة التمثيل الضوئي للطحالب وانتقال الكربون بشكل أكثر كفاءة. تشير نتائجنا مجتمعة إلى أن التغذية غير المتجانسة، على نطاق زمني مدته عام واحد، ليست ضرورية لتلبية متطلبات الطاقة في الهولوبيونت. ولكن، في حين أن دورة المغذيات التكافلية تحافظ بشكل فعال على الكربون في الهولوبيونت على مدى فترات زمنية طويلة، تشير بياناتنا إلى أن التغذية غير المتجانسة هي مصدر مهم للنيتروجين اللازم لنمو الهولوبيونت في ظل ظروف قليلة التغذية.

ابتاسيا | تغاير | نانو سيمز | الحد من النيتروجين | التعايش الضوئي | التعايشية

This is an automatically generated version. The authors and PCI decline all responsibility concerning its content

El ciclo simbiótico de nutrientes permite la supervivencia a largo plazo de Aiptasia en ausencia de fuentes de alimentos heterótrofos

Los cnidarios fototróficos son organismos mixotróficos que pueden complementar su dieta heterótrofa con nutrientes asimilados por sus algas endosimbiontes. Los modelos metabólicos sugieren que la translocación de fotosintatos y sus derivados de las algas puede ser suficiente para cubrir las demandas de energía metabólica del huésped. Sin embargo, la importancia de la heterotrofia para el presupuesto nutricional de estos holobiontes aún no está clara. Aquí, informamos sobre la supervivencia a largo plazo de la anémona fotosimbiótica Aiptasia en ausencia de fuentes de alimento heterótrofas. Tras un año de inanición heterótrofa, estas anémonas siguieron siendo plenamente viables, pero mostraron una reducción del 85 % de su biomasa en comparación con sus homólogas alimentadas regularmente. Esta reducción estuvo acompañada de una reducción en el contenido de proteínas del huésped y la densidad de algas, lo que indica una grave limitación de nitrógeno. No obstante, los experimentos de etiquetado isotópico combinados con imágenes NanoSIMS revelaron que la contribución de los nutrientes derivados de las algas al metabolismo del huésped no se vio afectada debido a un aumento en la fotosíntesis de las algas y una translocación de carbono más eficiente. En conjunto, nuestros resultados sugieren que, en una escala de tiempo de un año, la alimentación heterótrofa no es esencial para satisfacer los requisitos energéticos del holobionte. Pero, si bien el ciclo simbiótico de nutrientes retiene efectivamente el carbono en el holobionte durante largas escalas de tiempo, nuestros datos sugieren que la alimentación heterótrofa es una fuente crítica de nitrógeno necesaria para el crecimiento del holobionte en condiciones oligotróficas.

Aiptasia | heterotrofia | NanoSIMS | limitación de nitrógeno | fotosimbiosis | simbiodiniáceas

This is an automatically generated version. The authors and PCI decline all responsibility concerning its content

Le cycle symbiotique des nutriments permet la survie à long terme d'Aiptasia en l'absence de sources de nourriture hétérotrophes

Les Cnidaires phototrophes sont des organismes mixotrophes qui peuvent compléter leur régime hétérotrophe avec des nutriments assimilés par leurs endosymbiontes algales. Les modèles métaboliques suggèrent que la translocation des photosynthétiques et de leurs dérivés à partir des algues pourrait être suffisante pour couvrir les besoins énergétiques métaboliques de l'hôte. Cependant, l’importance de l’hétérotrophie dans le budget nutritionnel de ces holobiontes reste floue. Nous rapportons ici la survie à long terme de l’anémone photosymbiotique Aiptasia en l’absence de sources de nourriture hétérotrophes. Après un an de famine hétérotrophe, ces anémones sont restées pleinement viables mais ont montré une réduction de 85 % de leur biomasse par rapport à leurs homologues régulièrement nourries. Ce rétrécissement s'est accompagné d'une réduction de la teneur en protéines de l'hôte et de la densité des algues, indiquant une grave limitation en azote. Néanmoins, des expériences de marquage isotopique combinées à l'imagerie NanoSIMS ont révélé que la contribution des nutriments dérivés des algues au métabolisme de l'hôte n'était pas affectée en raison d'une augmentation de la photosynthèse des algues et d'une translocation plus efficace du carbone. Pris ensemble, nos résultats suggèrent que, sur une période d’un an, l’alimentation hétérotrophe n’est pas essentielle pour répondre aux besoins énergétiques de l’holobionte. Mais, même si le cycle symbiotique des nutriments retient efficacement le carbone dans l'holobionte sur de longues périodes, nos données suggèrent que l'alimentation hétérotrophe est une source critique d'azote nécessaire à la croissance des holobiontes dans des conditions oligotrophes.

Aiptasie | hétérotrophie | NanoSIMS | limitation de l'azote | photosymbiose | Symbiodiniacées

This is an automatically generated version. The authors and PCI decline all responsibility concerning its content

सहजीवी पोषक चक्रण हेटरोट्रॉफ़िक खाद्य स्रोतों की अनुपस्थिति में एप्टासिया के दीर्घकालिक अस्तित्व को सक्षम बनाता है

फोटोट्रॉफ़िक निडारिया मिक्सोट्रॉफ़िक जीव हैं जो अपने अल्गल एंडोसिम्बियन्ट्स द्वारा आत्मसात किए गए पोषक तत्वों के साथ अपने हेटरोट्रॉफ़िक आहार को पूरक कर सकते हैं। मेटाबोलिक मॉडल सुझाव देते हैं कि शैवाल से प्रकाश संश्लेषण और उनके डेरिवेटिव का स्थानांतरण मेजबान की चयापचय ऊर्जा मांगों को पूरा करने के लिए पर्याप्त हो सकता है। हालाँकि, इन होलोबियंट्स के पोषण बजट में हेटरोट्रॉफी का महत्व अस्पष्ट बना हुआ है। यहां, हम हेटरोट्रॉफ़िक खाद्य स्रोतों की अनुपस्थिति में फोटोसिम्बायोटिक एनीमोन एप्टासिया के दीर्घकालिक अस्तित्व पर रिपोर्ट करते हैं। हेटरोट्रॉफ़िक भुखमरी के एक वर्ष के बाद, ये एनीमोन पूरी तरह से व्यवहार्य बने रहे लेकिन उनके नियमित रूप से खिलाए गए समकक्षों की तुलना में बायोमास में 85% की कमी देखी गई। यह सिकुड़न मेजबान प्रोटीन सामग्री और शैवाल घनत्व में कमी के साथ हुई, जो गंभीर नाइट्रोजन सीमा का संकेत है। बहरहाल, नैनोएसआईएमएस इमेजिंग के साथ संयुक्त आइसोटोपिक लेबलिंग प्रयोगों से पता चला कि शैवालीय प्रकाश संश्लेषण में वृद्धि और अधिक कुशल कार्बन अनुवाद के कारण मेजबान चयापचय में शैवाल-व्युत्पन्न पोषक तत्वों का योगदान अप्रभावित रहा। कुल मिलाकर, हमारे नतीजे बताते हैं कि, एक साल के समयमान पर, होलोबायंट की ऊर्जा आवश्यकताओं को पूरा करने के लिए हेटरोट्रॉफ़िक भोजन आवश्यक नहीं है। लेकिन, जबकि सहजीवी पोषक चक्र प्रभावी ढंग से लंबे समय के पैमाने पर होलोबायंट में कार्बन को बनाए रखता है, हमारा डेटा बताता है कि ऑलिगोट्रॉफ़िक स्थितियों के तहत होलोबायंट विकास के लिए हेटरोट्रॉफ़िक खिलाना आवश्यक नाइट्रोजन का एक महत्वपूर्ण स्रोत है। एप्टासिया | हेटरोट्रॉफी | नैनोसिम्स | नाइट्रोजन सीमा | फोटोसिंबियोसिस | सिम्बियोडिनियासी

This is an automatically generated version. The authors and PCI decline all responsibility concerning its content

共生的な栄養循環により、従属栄養食料源の不在下でもアイプタシアの長期生存が可能になる

光合成刺胞動物は、藻類の内部共生生物によって同化される栄養素で従属栄養食を補うことができる混合栄養生物です。代謝モデルは、光合成産物とその誘導体の藻類からの移動が宿主の代謝エネルギー需要を十分にカバーできる可能性を示唆しています。しかし、これらのホロビオントの栄養収支に対する従属栄養性の重要性は依然として不明である。今回我々は、従属栄養食料源の不在下での光共生イソギンチャクAiptasiaの長期生存について報告する。 1 年間の従属栄養飢餓の後、これらのイソギンチャクは完全に生存し続けましたが、定期的に餌を与えたイソギンチャクと比較してバイオマスが 85% 減少しました。この縮小には宿主タンパク質含有量と藻類密度の減少が伴い、厳しい窒素制限が存在することを示しています。それにもかかわらず、NanoSIMSイメージングと組み合わせた同位体標識実験により、藻類の光合成の増加とより効率的な炭素移動により、宿主の代謝に対する藻類由来の栄養素の寄与が影響を受けないことが明らかになった。総合すると、我々の結果は、1年のタイムスケールで見ると、ホロビオントのエネルギー要件を満たすために従属栄養摂食は必須ではないことを示唆している。しかし、共生栄養循環は長期スケールにわたってホロビオント内の炭素を効果的に保持しますが、私たちのデータは、従属栄養摂食が貧栄養条件下でのホロビオントの成長に必要な重要な窒素源であることを示唆しています。

アイプタシア |従属栄養症 |ナノSIM |窒素制限 |光共生 |シンビオジニア科

This is an automatically generated version. The authors and PCI decline all responsibility concerning its content

A ciclagem simbiótica de nutrientes permite a sobrevivência a longo prazo da Aiptasia na ausência de fontes alimentares heterotróficas

Cnidários fototróficos são organismos mixotróficos que podem complementar sua dieta heterotrófica com nutrientes assimilados por seus endossimbiontes de algas. Modelos metabólicos sugerem que a translocação de fotossintatos e seus derivados das algas pode ser suficiente para cobrir as demandas energéticas metabólicas do hospedeiro. No entanto, a importância da heterotrofia para o orçamento nutricional destes holobiontes permanece obscura. Aqui, relatamos a sobrevivência a longo prazo da anêmona fotossimbiótica Aiptasia na ausência de fontes alimentares heterotróficas. Após um ano de fome heterotrófica, estas anémonas permaneceram totalmente viáveis, mas apresentaram uma redução de 85% na biomassa em comparação com as suas congéneres alimentadas regularmente. Este encolhimento foi acompanhado por uma redução no conteúdo de proteínas do hospedeiro e na densidade de algas, indicativo de grave limitação de nitrogênio. No entanto, experimentos de marcação isotópica combinados com imagens NanoSIMS revelaram que a contribuição de nutrientes derivados de algas para o metabolismo do hospedeiro permaneceu inalterada devido a um aumento na fotossíntese de algas e a uma translocação de carbono mais eficiente. Tomados em conjunto, os nossos resultados sugerem que, numa escala de tempo de um ano, a alimentação heterotrófica não é essencial para satisfazer as necessidades energéticas do holobiont. Mas, embora a ciclagem simbiótica de nutrientes retenha eficazmente o carbono no holobiont durante longas escalas de tempo, os nossos dados sugerem que a alimentação heterotrófica é uma fonte crítica de azoto necessária para o crescimento do holobiont em condições oligotróficas.

Aiptasia | heterotrofia | NanoSIM | limitação de nitrogênio | fotossimbiose | Simbiodiniáceas

This is an automatically generated version. The authors and PCI decline all responsibility concerning its content

Симбиотический круговорот питательных веществ обеспечивает долгосрочное выживание Aiptasia в отсутствие гетеротрофных источников пищи.

Фототрофные книдарии — это миксотрофные организмы, которые могут дополнять свою гетеротрофную диету питательными веществами, усваиваемыми эндосимбионтами водорослей. Метаболические модели предполагают, что транслокация фотосинтатов и их производных из водорослей может быть достаточной для покрытия метаболических энергетических потребностей хозяина. Однако важность гетеротрофии для пищевого баланса этих голобионтов остается неясной. Здесь мы сообщаем о долгосрочном выживании фотосимбиотической анемоны Aiptasia в отсутствие гетеротрофных источников пищи. После одного года гетеротрофного голодания эти анемоны остались полностью жизнеспособными, но показали снижение биомассы на 85% по сравнению с их регулярно питаемыми собратьями. Это сокращение сопровождалось уменьшением содержания белка-хозяина и плотности водорослей, что указывает на серьезное ограничение азота. Тем не менее, эксперименты по изотопному мечению в сочетании с визуализацией NanoSIMS показали, что вклад питательных веществ, полученных из водорослей, в метаболизм хозяина остался неизменным из-за увеличения фотосинтеза водорослей и более эффективной транслокации углерода. В совокупности наши результаты показывают, что в годовом масштабе гетеротрофное питание не является необходимым для удовлетворения энергетических потребностей холобионта. Но хотя симбиотический круговорот питательных веществ эффективно удерживает углерод в холобионте в течение длительного времени, наши данные показывают, что гетеротрофное питание является критическим источником азота, необходимого для роста холобионта в олиготрофных условиях.

Аиптасия | гетеротрофия | НаноСИМС | ограничение азота | фотосимбиоз | Симбиодиниевые

This is an automatically generated version. The authors and PCI decline all responsibility concerning its content

共生营养循环使海藻在缺乏异养食物源的情况下能够长期生存

光养刺胞动物是混合营养生物，可以通过藻类内共生体吸收的营养来补充其异养饮食。代谢模型表明，来自藻类的光合产物及其衍生物的易位可能足以满足宿主的代谢能量需求。然而，异养对这些全生物的营养预算的重要性仍不清楚。在这里，我们报告了光共生海葵 Aiptasia 在缺乏异养食物来源的情况下的长期生存。经过一年的异养饥饿，这些海葵仍然完全存活，但与定期喂养的海葵相比，其生物量减少了 85%。这种缩小伴随着宿主蛋白质含量和藻类密度的减少，表明氮的严重限制。尽管如此，同位素标记实验与 NanoSIMS 成像相结合表明，由于藻类光合作用的增加和更有效的碳易位，藻类营养物质对宿主代谢的贡献并未受到影响。综上所述，我们的结果表明，在一年的时间范围内，异养喂养对于满足全生物的能量需求并不是必需的。但是，虽然共生营养循环在较长时间内有效地保留了全生物中的碳，但我们的数据表明，异养摄食是全生物在寡营养条件下生长所需的关键氮源。

艾普塔西亚 |异养|纳米SIMS |氮限制|光共生|共生藻科